一探究竟 | Trends Plant Sci山东大学与上海师范大学联合发表植物激素介导盐胁迫综述

2020年7月13日，山东大学夏光敏、丁兆军教授与上海师范大学戴绍军教授合作在Trends in Plant Science 发表了题为“How Plant Hormones Mediate Salt Stress Responses ”的综述文章，文章就植物激素是如何介导盐信号，来调节植物生长适应性的研究进展作了综述。总结了植物激素，包括ABA在盐胁迫下如何调节盐胁迫信号来调节植物的生长适应。以及植物是如何通过控制各种激素的合成、信号传递和代谢来构建防御系统的。在此过程中，也强调了不同植物激素之间的信号交互（crosstalk）。

盐胁迫是限制植物生长和作物生产力的主要的全球性环境因素，不良的灌溉方式、不断增长的人口和工业污染加剧了这一问题。盐碱地土壤溶液中Na⁺浓度较高，这导致了土壤的高渗高离子状态，阻碍了植物吸收土壤中的水分和养分。Na⁺已被证明是动物必需的营养元素，而过量的Na⁺对动植物都有害。因此，寻找潜在的Na⁺受体一直是该领域的热点之一。

植物激素是在植物生长发育中起关键作用的小分子化学物质。在9种研究得很好的植物激素中，脱落酸（ABA）、乙烯、水杨酸（SA）和茉莉酸（JA）被视为胁迫响应激素；其他激素，包括生长素、赤霉素（GA）、细胞分裂素（CKs）、油菜素内酯（BRs）和独角金内酯（SLs）被归类为促生长激素。大量的研究表明，每种植物激素在植物中并不是只有单一的生物学作用，而是在不同的阶段、不同组织或不同环境条件下发挥复杂而有效的作用。

1.ABA参与盐胁迫下渗透、Ca²⁺离子和活性氧（ROS）的调节

ABA作为一种重要的应激反应激素，在盐胁迫防御中发挥着不可替代的作用。作为对盐分和渗透胁迫的响应，内源ABA水平迅速增加，增强的ABA信号激活SnRK2s。SnRK2.2/2.3/2.6磷酸化各种ABA反应元件（AREB/ABF），进而调节植物的气孔关闭以响应渗透胁迫。ABA激活的SnRK2s还可以通过BAM1-和AMY3来调节渗透平衡。气孔是植物蒸腾的主要场所，ABA调节气孔的开闭对植物应对盐胁迫尤为重要。ABA调控气孔是植物应对NaCl胁迫的重要策略。

盐胁迫也会导致细胞离子稳态失衡，包括触发胞浆游离钙（Ca²⁺）浓度增加。ABA作为植物胁迫反应的主要中介，通过与第二信使Ca²⁺结合，帮助植物抵御盐胁迫。MOCA1是一种葡萄糖醛酸基转移酶，它能在质膜中产生糖基肌醇磷酸神经酰胺（GIPC）鞘脂，作为可能的Na⁺受体，感知细胞外体空间中的Na+，进而开启植物体内Ca²⁺内流通道。盐胁迫通常伴随着严重的渗透胁迫，高渗压门控的钙渗透通道OSCA1作为渗透传感器，也会增加[Ca²⁺]cyt。Ca²⁺依赖的SOS3-SOS2磷酸化Na⁺/H⁺反转运体SOS1，该转运体将Na⁺从细胞质输送到外体。SOS3和SCAPP8/CBL10通过在根和地上部分别介导Ca²⁺信号，帮助植物应对Na⁺毒性。为了对抗Na⁺所引发的毒性效应，k⁺的输入非常重要。ABA-SnRK2.6激活钾通道（KAT1）和Ca²⁺-CBL1/9-CIPK23信号模块激活的拟南芥AKT1协同促进k⁺流入，导致Na⁺：k⁺比值降低。Ca²⁺与ABA信号协同调控植物对盐胁迫的反应。

ROS也作为一个重要的信号分子来响应渗透胁迫。ABA激活SnRKs磷酸化膜结合NADPH氧化酶RBOHF，增加质外体中H₂O₂的产生。盐诱导的ABA和Ca²⁺信号通过SnRK2.6和CIPK11/26信号模块激活RBOHF活性，而ABI1起抑制作用。ABA、ROS和Ca²⁺共同表现出复杂的信号串扰来控制植物对盐胁迫的反应。

2.生长素介导的根系生长可塑性对盐胁迫的响应

生长素在盐胁迫诱导的根系可塑性发育中起着关键作用。生长素受体突变体tir1/afb2/afb3对NaCl处理更为敏感，表明根系生长减缓可能是植物在盐环境中生存的一种适应机制。盐抑制的根系生长与生长素积累减少有关，这是一个独立于生长素生物合成的过程。生长素转运蛋白AUX1和PIN1/2在盐胁迫下发生了变化，表明生长素的极性转运可能减少了生长素在根系中的积累。TIR1和AFB2在盐胁迫下表达下调，表明生长素积累的减少和生长素受体表达的抑制都维持着低生长素信号反应来调节植物的生长适应。

侧根（LRs）的形成也受到盐胁迫的影响，在轻度盐胁迫（NaCl≤50mm）下表现为诱导，而在高盐条件下表现为抑制。这可能是植物的适应机制；轻度盐胁迫诱导根系生长可塑性以适应环境，而在高盐等恶劣环境中植物必须抑制生长才能生存。同样，低水平的ABA促进了LRs的形成，而高水平的ABA则减少了LRs的形成。高浓度的NaCl导致ABA在玉米中积累，最终抑制了LRs的发育。总之，生长素通过与ABA的复杂串扰来调节LR的形成。轻度盐胁迫可诱导少量ABA，激活生长素信号，产生LRs，而高浓度NaCl则导致ABA过量积累，扰乱生长素的分布和LRs的发育。

3.植物在不同生长阶段通过调节GA水平来适应盐胁迫

GA与GID1结合诱导GID1构象变化，并招募DELLA形成GA-GID1-DELLA复合物。随后，E3泛素连接酶 F-box蛋白SLEEPY1（SLY1）与DELLAs作用，导致DELLAs降解。SLR1是GA信号的抑制剂，通过抑制植物生长来抵御盐胁迫。一些GA代谢相关基因如AtGA2ox7、OsGA2ox5和OsMYB91也被报道通过延缓生长来增强植物的耐盐性。OsDSK2a作为一种泛素受体和转运体参与了GA失活酶EUI的降解。盐胁迫降低了OsDSK2a水平表达，由此累积的EUI降低了GA并减缓了植物生长，表明盐胁迫通过降低GA水平来限制植物生长。因此，在盐胁迫条件下，植物根据环境条件的变化，通过调节GA来达到植物最佳生长速率的一种主动适应机制。

盐碱地植物的生长繁殖以种子萌发为基础，这与ABA和GA密切相关。在盐胁迫和干旱胁迫下，植物体内GA浓度变化显著，说明GA和ABA与植物非生物胁迫响应密切相关。总的来说，GA积累诱导了种子萌发，而降低GA水平或发芽后GA信号传导是提高植物耐盐性的必要条件。

4.CK的自我抑制有助于植物在盐胁迫下存活

CKs参与植物的一系列生理生化过程，包括细胞分裂，繁殖能力、叶片衰老、非生物胁迫。CK被AHK2/3/4感知，并通过AHPs的自磷酸化将磷酸基转移到核定位的 type-B ARRs，type-A ARR负反馈调节CK信号通路。CK受体AHK2/3/4或下游组氨酸磷酸转移AHP2/3/5以及type-B 反应调节因子ARR1/12的突变都能提高植物的耐盐性，而type-A ARR突变体对盐处理更敏感，进一步证实说明CK对拟南芥耐盐性有负调控作用。

CK从根到地上部的运输被认为是盐胁迫下根和地上部之间通讯的信使，外源CK的施用增加了植物的蒸腾作用和气孔开度。CKXs作为参与CK代谢的关键酶，能有效降低植物体内CK的浓度，而CKXs过表达降低了对盐胁迫和干旱胁迫的敏感性。在盐胁迫下，随着ABA水平的增加，番茄CK水平降低。进一步的研究表明，ABA通过MYB2依赖的IPT基因降低CK水平。ABA合成的增加和CK的降低是植物应对盐胁迫的有效防御机制。除CK稳态外，CK信号成分也在盐胁迫下受到调节。AHK2/3/4、AHP4、CRF5、CRF6、B ARRs（ARR1和ARR12）和A ARRs（ARR6和ARR9）的表达受NaCl或ABA调节。ARR1/10/12与SnRK2s活性相互作用并抑制，从而抑制ABA信号在非胁迫条件下传导ABA对CK信号的抑制有利于盐胁迫下植物的存活。

5.BRs与其他植物激素相互作用调节植物耐盐性

BRs可能是植物耐盐性的正调控因子。以proBZR1:BZR1-YFP为标记的图像分析表明，盐胁迫暂时抑制了根中的BR信号，但在NaCl处理后24小时恢复，促进了盐胁迫下的生长。BR合成基因DWF4的表达在早期应激阶段增加，但很快恢复到正常水平。

SoCYP85A1和拟南芥BSK5也发现了这种效应，表现出早期增加、后期减少的趋势。然而，盐胁迫下ZmBES1/BZR1-5在玉米根和地上部的表达模式不同，在地上部表达增加，但在根部表达持续受到抑制，这表明盐可能在不同的植物甚至不同的组织/器官中触发独特的BR信号反应。这些结果表明盐胁迫可能在转录和翻译后水平上直接调控BR信号。在玉米中，BRs诱导Ca²⁺和H₂O₂积累，以促进ZmCCaMK介导的抗氧化防御。BR诱导的NO积累也有助于减轻盐胁迫引起的氧化损伤。这些研究表明BR诱导的ROS清除调节植物对盐的适应。ABA作为介导植物逆境适应的核心植物激素，与BR相互作用调节植物的盐胁迫。此外，GA合成基因被苹果MdBZR1和MdBZR1-2 like基因上调以促进GA的产生，从而赋予植物耐盐性。综上所述，BRs通过与其他植物激素相互作用来调节植物的耐盐性。

6.SL介导的耐盐性依赖于ABA

SLs以前被认为主要在与真菌的共生相互作用和枝条分枝中起关键作用，然而，最近研究表明SLs参与耐盐性调控。GR24（一种合成的SL），通过提高光合作用和抗氧化酶活性促进了盐胁迫条件下植物的生长。当感受到SLs时，受体D14水解SLs并经历构象变化以与D3/MAX2-SCF复合物作用；新形成的复合物随后介导转录抑制因子D53/SMXL6/7/8的泛素依赖性降解，并转导SL信号。ABA在SL介导的植物耐盐性中也起重要作用。

在盐胁迫下，ABA合成基因LsNCED2上调以增加ABA含量。拟南芥MaMAX2的过表达不仅增强了ABA介导的气孔孔径，而且增加了SOS相关基因的表达水平，表明MdMAX2可以减轻由盐诱导形成损伤。ABA也通过上调CCD7、CCD8、MAX2的表达来影响SL浓度和信号传导。综上所述，SLs通过与ABA信号的相互作用介导植物的耐盐性。

8.JA以组织/器官依赖的方式介导植物盐胁迫

JA作为一种应激相关激素，也被报道参与了盐诱导的生长抑制。JA水平升高，JA信号在盐胁迫下被激活。F-box蛋白COI1，也称为JA受体，与SKP1和CULLIN1形成复合物介导JAZ降解；当JAZ被去除时，被抑制的转录因子（如MYC）激活JA应答基因的表达。盐胁迫下JA信号的激活最终导致初生根生长的抑制。

外源性JA可通过维持ROS或离子稳态来减轻盐毒性。在番茄中，随着k⁺积累的增加，高JA积累res突变体表现出更强的耐盐性。减少JA的产生或积累导致番茄和水稻对盐分的高敏感性，而JA的生物合成提高了小麦和拟南芥的耐盐性。总之，JA介导的生长抑制可能是盐环境中一种重要的适应策略。

JA倾向于在根的内部组织层诱导耐盐机制，这意味着JA信号的空间调控。在水稻JA合成突变体cpm2和hebiba中，由于Na⁺在地上部的积累量较低，对盐的敏感性较低。同样，玉米JA合成突变体opr7opr8在地上部表现出降低的盐反应，但在根部表现出一系列不利的反应。这些结果表明JA以组织/器官依赖的方式介导植物对盐胁迫的反应。

在盐胁迫下，JA处理伴随着内源ABA含量的增加，并抵消了NaCl诱导的水稻和甜菜GA的减少，这表明JA介导的盐反应也涉及其他植物激素。

9.乙烯信号转导促进拟南芥耐盐性

与其他应激激素一样，乙烯在盐胁迫下积累，表明乙烯在盐反应中起着重要作用。乙烯受体ETR1、ETR2、ERS1、ERS2和EIN4在没有乙烯的情况下是活跃的。然而，乙烯水平的增加导致其受体ETR1、ETR2和CTR1降解，最终通过转录因子EIN3和EIL1引起乙烯反应。ETR1和EIN4的功能丧失或CTR1的负向调控信号导致耐盐性增强，而EIN2和EIN3/EIL1的功能丧失表现出更高的盐敏感性。

进一步的研究表明盐直接调节乙烯信号的关键成分。转录组分析表明盐诱导了许多依赖于EIN3/EIL1的防御相关基因的表达。在NaCl处理后，作为EIN3直接靶点的ESE1和ERF1的表达水平也明显增加。除了转录水平外，盐胁迫还调节蛋白质水平上的乙烯信号传导。总之，乙烯信号转导正向介导拟南芥的耐盐性。EIN2通过调节ABA的生物合成和RD29B的表达来表现出耐盐性。这些结果表明乙烯通过与ABA的串扰调节植物的耐盐性。

为了适应盐胁迫，植物已经进化出多种策略来整合外源盐胁迫信号和内源发育信号，从而优化生长和胁迫反应之间的平衡。ABA、SA、JA、乙烯等胁迫激素和生长素、CKs、GA、BR等生长激素在调节盐胁迫信号和控制生长与胁迫反应之间的平衡中起着重要作用。一些激素对植物的耐盐性有积极的调节作用，而另一些则起消极作用。在这个过程中，不同激素之间会发生复杂的串扰（图1）。越来越多的证据表明，植物激素除了在正常条件下控制植物的生长发育外，还介导包括盐胁迫在内的各种环境胁迫反应，从而调节植物的生长适应。

图1 | 植物激素介导的耐盐性

参考文献：

Yu Z, Duan X, Luo L, Dai S, Ding Z, Xia G. How Plant Hormones Mediate Salt Stress Responses [published online ahead of print, 2020 Jul 13]. Trends Plant Sci. 2020;S1360-1385(20)30204-1. doi:10.1016/j.tplants.2020.06.008

原文链接：

https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/32675014/

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白小妙  撰文

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